Perteneciente al seno de una familia de clase media católica y nacionalista. Estudió la carrera de Derecho en la Universidad de Deusto ejerciendo posteriormente de abogado y fue consejero de la empresa familiar. En los años 20 fue futbolista del Athletic de Bilbao y presidente de la Juventud Católica de Bizkaia. Afiliado al PNV irrumpió en la vida política en 1930-31, y no desempeñando cargos dentro del partido fue su líder más relevante.
Tuvo una meteórica trayectoria política convirtiéndose en alcalde de Getxo con 27 años y diputado a cortes por Navarra en 1930. Dos años después fue elegido diputado por Bizkaia al igual que en 1936, cuando fue nombrado primer Lehendakari de Euskadi con tan sólo 32 años (7 de octubre de 1936). Este gobierno provisional tuvo un carácter de concentración y presidencialista al reunirse en la figura de Agirre la doble condición de Lehendakari y consejero de Defensa.
En la primavera de 1937 la ofensiva de Franco sobre Bizkaia con los cruentos bombardeos de Durango y Gernika, llevados a cabo por la aviación italiana y alemana puso fin a la autonomía de Euskadi con la toma de Bilbao en junio, forzando a marchar al exilio al gobierno de Agirre, que se trasladó a Santander, Barcelona y París.
Destaca la denuncia del bombardeo de Gernika que Agirre hizo ante el mundo.
“Ante Dios y ante la Historia que a todos nos ha de juzgar, afirmo que durante tres horas y media los aviones alemanes bombardearon con saña desconocida la población civil indefensa de la histórica villa de Gernika reduciéndola a cenizas, persiguiendo con el fuego de ametralladora a mujeres y niños, que han perecido en gran número, huyendo los demás alocados por el terror".
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